John Hawkes sinh ra với tên John Marvin Perkins tại Alexandria, Minnesota, với cha mẹ là Patricia Jeanne (Olson) và Peter John Perkins, một người nông dân. Ông có nguồn gốc từ Scandinavia và quần đảo Anh. John chuyển đến Austin, Texas để bắt đầu sự nghiệp diễn xuất và âm nhạc của mình. Ông đồng sáng lập công ty sản xuất sân khấu Big State Productions và xuất hiện trong vở kịch gốc của nhóm, "In the West", tại Trung tâm Kennedy ở Washington, D.C. Ông lấy nghệ danh "John Hawkes" vì một diễn viên khác đã chia sẻ tên sinh của ông, John Perkins. John đã góp mặt trong bộ phim được đánh giá cao Me và Bạn và Everyone Chúng Ta Biết (2005), bộ phim này đã nhận được sự khen ngợi rộng rãi và giành được giải thưởng của ban giám khảo đặc biệt tại Liên hoan phim Sundance cũng như giải Camera d'Or tại Liên hoan phim Cannes. Các khoản tín dụng tính năng bổ sung bao gồm bộ phim Cổng Sắt, Một Cuộc Sống Đang Tụt Dốc (1999) với Guy Pearce, bộ phim tâm lý Identity (2003) cùng với John Cusack và Ray Liotta, Miami Vice (2006) với Jamie Foxx và Colin Farrell, Playing God (2004), The Perfect Storm (2000), From Dusk Till Dawn (1996) và Caçadores de Perigo (1997). Hawkes cũng đã tham gia và đồng sản xuất bộ phim độc lập Buttleman (2003), cho phép ông nhận được giải Breakout Performance tại Liên hoan phim Sedona năm 2004 và giải Đặc biệt của Ban Giám khảo tại Liên hoan phim Deep Ellum năm 2003. Các khoản tín dụng truyền hình của Hawkes bao gồm vai chính trong loạt phim được giới phê bình khen ngợi của HBO, Deadwood (2004), trong đó ông đóng vai "Sol Star", một doanh nhân sôi nổi trong một thị trấn bất cần luật pháp. John sống ở Los Angeles, nơi ông viết, ghi âm và biểu diễn âm nhạc với ban nhạc của mình, "King Straggler".
