Johnny Harris lần đầu tiên xuất hiện trên màn hình vào năm 2006 trong bộ phim Anh Quốc nổi tiếng "London to Brighton". Bộ phim được bầu vào danh sách "100 bộ phim Anh Quốc vĩ đại nhất mọi thời đại" của Tạp chí Time Out, và đạo diễn Anh Quốc nổi tiếng Shane Meadows đã nói về diễn xuất của Harris trong bộ phim: "Đó là một diễn xuất cực kỳ táo bạo và mạnh mẽ, tốt nhất tôi đã thấy trên màn hình trong một thời gian dài." Sau đó, anh tiếp tục đóng vai chính trong loạt phim truyền hình "This Is England '86" của Shane Meadows, nhận được đề cử giải BAFTA và giải thưởng Hiệp hội Truyền hình Hoàng gia Anh Quốc cho diễn xuất của mình. Tập cuối cùng của "This is England '86" gần đây đã được Tờ báo The Independent đặt tên là "Tập phim truyền hình vĩ đại nhất mọi thời đại". Năm 2017, Johnny ra mắt với tư cách là nhà biên kịch với bộ phim "Jawbone", được đánh giá cao. Harris cũng đóng vai chính và đồng sản xuất bộ phim. Anh nhận được đề cử giải thưởng Điện ảnh BAFTA cho "Ra mắt xuất sắc", hai đề cử giải thưởng Điện ảnh BIFA cho diễn xuất của mình trong vai chính, và một đề cử giải thưởng Hội nhà văn cho kịch bản của mình. Huyền thoại sáng tác bài hát Paul Weller đã sáng tác và thu âm nhạc phim cho "Jawbone" (lần đầu tiên) và vào tháng 10 năm 2018, Johnny đã ra mắt đằng sau máy quay, đạo diễn các video âm nhạc cho các bài hát hit của Paul là "Gravity" và "I Woke Up". Anh đã đóng vai chính trong nhiều bộ phim và chương trình truyền hình nổi tiếng, bao gồm "Without Sin", "Great Expectations", "Jawbone", "A Christmas Carol", "The Salisbury Poisonings", "This is England 86-90", "Snow White and the Huntsman", "Fortitude", "Troy Fall of a City", "Medici", "Monsters: Dark Continent", "From Darkness", "Welcome to the Punch" và chương trình truyền hình đoạt giải BAFTA của Jack Thorne, "The Fades". Công việc gần đây nhất của Johnny bao gồm việc đóng vai nhân vật Magwitch huyền thoại trong bộ phim truyền hình "Great Expectations" của BBC/FOX/Disney, cùng với Olivia Colman. Chương trình này được sản xuất bởi Tom Hardy và Sir Ridley Scott. Anh cũng đã đóng vai chính cùng với Vicky McClure trong loạt phim truyền hình "Without Sin" của ITV. Gần đây nhất, anh đã đóng vai chính trong "A Gentleman in Moscow", cùng với Ewan McGregor... một loạt 8 tập dựa trên tiểu thuyết bán chạy nhất quốc tế của Amor Towles cho Showtime và Paramount UK. Hiện tại, anh đang quay phim "Bladerunner 2099" cùng với Michelle Yeoh và Hunter Schafer. Chương trình này được sản xuất bởi Sir Ridley Scott cho Amazon.